Miller was tijdens zijn 60-jarige carriere in meer dan 180 films en series gespeeld. Zijn loopbaan begon in de jaren '50 onder de hoede van de legendarische regisseur en producent Roger Corman. Hij was toen voor het eerst te zien als Walter Paisley, een personage dat hij nog vaker zou spelen, waaronder in cultklassieker A Bucket of Blood. Pas op latere leeftijd werd hij bij het grote publiek bekend door kleine, maar opvallende rollen in films als Gremlins, The 'burbs, Fame en The Terminator.
Miller werkte daarnaast met een groot aantal grote regisseurs waaronder ames Cameron, Ernest Dickerson, Martin Scorsese, John Sayles en natuurlijk Joe Dante, die Miller een rol gaf in bijna al zijn films.
Miller was vrij recent nogmaals te zien als Walter Paisley in de horrorfilm Hanukkah. De acteur laat zijn vrouw Lainie, dochter Barbary en kleindochter Autumn achter.